Influencia de la inmigración en los patrones de transmisión de la tuberculosis en Castellón (2004–2007

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  Gac Sanit. 2011; 25(2) :122–126 Original Influencia de la inmigración en los patrones de transmisión de la tuberculosis enCastellón (2004–2007) María Gil a , ∗ , Rosario Moreno a , Margarita Marín b , M a Ángeles Romeu c , Bárbara Gomila a yFrancisco González d a Servicio de Microbiología, Hospital General de Castelló, Castellón, Espa˜na b Servicio de Neumología, Hospital General de Castelló, Castellón, Espa˜na c Sección de Epidemiología, Centro de Salud Pública de Castellón, Castellón, Espa˜na d Direcció General de Salut Pública, Valencia, Espa˜na información del artículo Historia del artículo: Recibido el 13 de abril de 2010Aceptado el 12 de septiembre de 2010 Palabras clave: TuberculosisEpidemiología molecularRFLPInmigración r e s u m e n Objetivo:  Describir los patrones de transmisión de la tuberculosis en Castellón en un periodo de impor-tantes cambios demográficos. Métodos:  Estudio prospectivo descriptivo de los pacientes con cultivo positivo en la provincia de Cas-tellón entre 2004 y2007. Se describen los pacientes por a˜no y nacionalidad, y se cotejan con los casosdeclarados a la Dirección General de Salud Pública (DGSP). Se estudia la población con patrón moleculardisponibleporRFLP( restrictionfragmentlengthpolymorphism )yseanalizanlasvariablesdelospacientesagrupados ( clusters ) a partir de los datos de la DGSP y del Programa de Gestión del Laboratorio. Resultados:  Según la DGSP, la tasa global de tuberculosis por 100.000 habitantes en la provincia deCastellón fue de 15,7 en 2004, 19,9 en 2005, 18,2 en 2006 y 17,5 en 2007. En nuestro laboratorio seidentificaron las cepas de 301 pacientes, que suponen el 77% (301/390) de los casos declarados y el94% (301/321) aquellos con cultivo positivo. El porcentaje de tuberculosis en extranjeros aumentó hastasuperar el 50% en 2007. Se disponía de estudio molecular en el 95% de los casos (286), con un 58% deespa˜nolesyun42%deextranjeros.Elporcentajedeagregaciónfuedel40%,conun30%de clusters mixtos.Según el estudio convencional de contactos, el 85% de los pacientes en  cluster   habían sido consideradoscasos aislados. Conclusiones:  El aumento de la tasa de tuberculosis en Castellón se debe, principalmente, al crecientenúmero de los casos en extranjeros. Disponer del estudio molecular de todos los pacientes con cultivopositivo nos ha permitido analizar cómo y dónde se transmite la tuberculosis. El 40% de los pacientesse agruparon en  clusters,  y eran mixtos un tercio de ellos, lo que indica una elevada integración de losinmigrantes.© 2010 SESPAS. Publicado por Elsevier España, S.L. Todos los derechos reservados. Influence of immigration on tuberculosis transmission patterns in Castellón,Spain (2004–2007) Keywords: TuberculosisMolecular epidemiologyRFLPImmigration a b s t r a c t Background:  This study aimed to identify tuberculosis transmission patterns in Castellón in a period of major demographic changes. Methods:  AprospectivestudyofpatientswithpositivecultureintheprovinceofCastellonovera4-yearperiod (2004–2007) was carried out. Cases were described by year and nationality and were comparedwiththosereportedtotheDepartmentofPublicHealth.Westudiedthepopulationwithavailablemole-cular patterns, identified through restriction fragment length polymorphism (RFLP) and analyzed thevariables from patient clusters, based on data collected in surveys of the Department of Health and theLaboratory Management Program. Results:  According to data from the Department of Public Health, the overall rate of tuberculosis per100,000 inhabitants in the province of Castellón was 15.7 in 2004, 19.9 in 2005, 18.2 in 2006 and 17.5 in2007.Inourlaboratory,strainswereidentifiedfrom301patients,representing77%(301/390)ofreportedcasesand94%(301/321)ofreportedcaseswithapositiveculture.Thepercentageoftuberculosisamongforeignersincreasedwithage,exceeding50%in2007.Molecularstudieswereavailablein95%ofpatients ∗ Autora para correspondencia. Correo electrónico:  gil marfor@gva.es (M. Gil).0213-9111/$ – see front matter © 2010 SESPAS. Publicado por Elsevier España, S.L. Todos los derechos reservados.doi:10.1016/j.gaceta.2010.09.021 Documento descargado de http://www.gacetasanitaria.org el 13/10/2016. Copia para uso personal, se prohíbe la transmisión de este documento por cualquier medio o formato.  M. Gil et al / Gac Sanit. 2011;  25(2) :122–126  123 (286);58%wereSpanishand42%wereforeigners,ofwhom54%wereRomanians.Theclusterpercentagewas40%,with30%ofmixedclusters.Accordingtoconventionalcontactstudies,85%ofpatientsinclustershad been considered isolated cases. Conclusions:  The increased rate of tuberculosis in Castellón was mainly due to the increasing numberof cases among foreigners, mostly Romanians. The availability of molecular studies in all patients with apositive culture allowed us to analyze how and where tuberculosis is transmitted in our province. Fortypercent of the patients were grouped into clusters; of these, mixed clusters accounted for one third,indicating the high integration of immigrants in our area.© 2010 SESPAS. Published by Elsevier España, S.L. All rights reserved. Introducción El fenómeno de la inmigración ha modificado la epidemiolo-gíadelatuberculosisenlospaíseseuropeosmásindustrializados 1 .En Espa˜na, las comunidades con mayores oportunidades labora-les han acogido un gran número de personas. Según el InstitutoNacional de Estadística, a finales de 2007 la Comunitat Valencianaera la tercera autonomía, tras Catalu˜na y Madrid, en porcentaje deextranjeros 2 , y ese mismo a˜no, en la provincia de Castellón (conpoco más de 500.000 habitantes), los inmigrantes, en su mayoríade srcen rumano, suponían el 15% del censo 3 .Losepidemiólogosutilizanelestudioconvencionaldecontactospara investigar nuevas infecciones y casos secundarios de tuber-culosis, pero trabajos recientes sobre epidemiología moleculardemuestran que sólo detectan un peque˜no número de infecta-dos por la misma cepa 4 . La técnica considerada de referenciapara los estudios de epidemiología molecular en tuberculosis es,actualmente, el análisis del polimorfismo en la longitud de losfragmentos de restricción (RFLP,  restriction fragment length poly-morphism ) de IS6110, que permite, por su estabilidad y poderdiscriminativo,conocerlospatronesdetransmisión,controlarepi-demias, diferenciar entre reactivación y reinfección exógena, ydetectarcontaminacionescruzadasdelaboratorio 5 .Elpresentetra-bajopretendedescribirlospatronesmolecularesdelatuberculosisen la provincia de Castellón utilizando el análisis de RFLP, en unperiodo de importantes cambios demográficos, con el fin de pro-porcionar a los epidemiólogos una herramienta que les permitamejorar sus estrategias de prevención. Métodos Se trata de un estudio prospectivo descriptivo de los pacientescon cultivo positivo para  Mycobacterium tuberculosis  en la provin-cia de Castellón durante cuatro a˜nos (2004-2007). El Laboratoriode Microbiología del Hospital General de Castellón (de más de 500camas) centraliza la identificación y el estudio de sensibilidad detodas las cepas de la provincia, ya que el resto de los hospitales norealizancultivoonolleganalaidentificación.ÉstaserealizaconlasondaMTCAccuProbe(GenProbe © ,SanDiego,CA,USA),yelestudiode sensibilidad a la isoniazida (H), la rifampicina (R), el etambu-tol (E) y la estreptomicina (S) se hacía inicialmente mediante elsistema MB/BacTAlert (BioMérieux © ) y desde 2007 con MGIT960(Becton Dickinson © ). Las resistencias se confirman en el Centrode Microbiología del Instituto de Salud Carlos III, de Madrid. Sis-temáticamente se envía una cepa por paciente (o más de una encaso de sospecha de reinfección) al Laboratorio de Genética de laUniversidad de Zaragoza para su estudio por RFLP de IS6110 6 .Se define  cluster   de  M. tuberculosis  como dos o más cepas cuyospatronesdeRFLPrevelanidénticonúmeroyposicióndelasecuen-cia IS6110 (fig. 1), y se emplea el término  « transmisión reciente » para definir los pacientes infectados por cepas de un mismo cluster  4 .Se describen los pacientes con cultivo positivo por a˜no y nacio-nalidad, y se cotejan (tras eliminar a los desplazados de otrasprovincias)conloscasosdeclaradosalaDirecciónGeneraldeSalud  Tabla 1 Distribuciónpora˜noynacionalidaddelospacientesconcultivopositivopara Myco-bacterium tuberculosis .A˜no Espa˜noles Extranjeros Total2004 71,5% (45/63) 28,5% (18/63) 632005 61,2% (52/85) 38,8% (33/85) 852006 52,5% (42/80) 47,5% (38/80) 802007 46,6% (34/73) 53,4% (39/73) 73Total 173 128 301 Pública (DGSP) de la Conselleria de Sanitat, que considera como « casos » alospacientesconbaciloscopiapositiva,aquienessepautótratamientoantituberculosootienencultivopositivopara M.tuber-culosis , y a aquellos con tratamiento antituberculoso durante untiempo superior a 3 meses, o menos si se les retira por efectossecundarios o si fallecen 7 .Se incluye en el estudio la población con patrón molecular dis-ponible, y se excluyen los pacientes de cuyas cepas no se pudorecuperar DNA, los duplicados (aquellos con nuevos cultivos posi-tivosenmenosde1a˜noqueresultanserreactivaciones)ylascepasque fueron contaminaciones de laboratorio 8 .Se analizan las características demográficas, epidemiológicas,microbiológicas y clínicas de los pacientes incluidos en  clusters  apartir de variables recogidas en las encuestas estandarizadas detuberculosisdelaDGSPydelProgramadeGestióndelLaboratorio. Resultados SegúnlosdatosoficialesdelaDGSP,enlaprovinciadeCastellónlastasasglobalesdetuberculosispor100.000habitantesfueronde15,7 en 2004, 19,9 en 2005, 18,2 en 2006 y 17,5 en 2007 7,11-13 .Durante esos a˜nos se declararon 390 casos en la provincia deCastellón,deloscualesa24noselesrealizócultivoyen45éstefuenegativo.En nuestro laboratorio se identificaron las cepas de 301 pacien-tes, por lo que nuestra muestra suponía el 77% (301/390) de loscasos declarados y el 94% (301/321) de aquellos con cultivo posi-tivo.Alanalizarladistribucióndeloscasosconcultivopositivopora˜no observamos que en los extranjeros la tuberculosis fue aumen-tando progresivamente, desde el 28,5% en 2004 hasta el 53,4% en2007, mientras que en los autóctonos descendió del 71,5% al 46,6%(tabla 1). Para el estudio molecular se excluyeron 11 pacientes por no recuperarse el DNA y cuatro por resultar contaminaciones delaboratorio, con lo cual disponíamos del patrón de RFLP de 286(95%) pacientes, de los cuales el 67% (193/286) eran hombres y el33% (94/286) mujeres. La media de edad era de 42 a˜nos, con un 2%(7/286)menoresde16a˜nos,un65%(180/286)entre16y45a˜nosde edad,un25%(71/286)entre46y75a˜nosdeedad,yun8%(23/286)mayores de 75 a˜nos.El 57,8% (165/286) de los pacientes eran espa˜noles y el 42,2%(121/286) extranjeros, procedentes en su mayoría (54%) de Ruma-nía (tabla 2).Un 60% de los pacientes (172/286) presentaba un patrón único,el 67% (81/121) de los extranjeros y el 55% (91/165) de los autóc-tonos. El 7,3% (21/286) tenían anticuerpos frente al virus de la Documento descargado de http://www.gacetasanitaria.org el 13/10/2016. Copia para uso personal, se prohíbe la transmisión de este documento por cualquier medio o formato.  124  M. Gil et al / Gac Sanit. 2011;  25(2) :122–126 Dice (Opt:0.50%) (Tol 2.0%-2.0%) (H>0.0% S>0.0%) [0.0%-100.0%] IS6110 RFLPIS6110 RFLP         1        0        0 CST 256CST 261CST 283CST 48CST 419CLS CST 32CLS CST 32Cls CST 32CLS CST 32 Figura 1.  Dendrograma obtenido por RFLP de IS6110. inmunodeficiencia humana (VIH); de ellos el 90,5% (19/21) eranautóctonos y el 9,5% (2/21) extranjeros.El porcentaje de agregación fue del 40% (114/286), con lospacientesagrupadosen40 clusters ,dedosaseismiembros.El42,5%de los  clusters  (17/40) estaban formados por pacientes autóctonos,el27,5%(11/40)porextranjerosyel30%(12/40)eranmixtos.Hubotres  clusters  con seis miembros, constituidos sólo por pacientesautóctonos; en dos ellos, cuatro de los seis miembros procedíande un mismo pueblo.Alanalizarlasvariablesdelospacientesagrupadosobservamosque la proporción de hombres era mayor, del 71% (81/114) frenteal 29% (33/114), con una media de edad de 41 a˜nos; había casi eldoble de espa˜noles que de extranjeros, el 65% (74/114) frente al35% (40/114), y más de la mitad de éstos eran rumanos (21/40).En el momento del diagnóstico, el 32,5% de los extranjeros(13/40) llevaba residiendo en Espa˜na menos de 2 a˜nos, el 35%(14/40) entre 2 y 4 a˜nos, y el 32,5% (13/40) 5 a˜nos o más.El 76% (87/114) no refería contacto alguno con tuberculosos,mientras sí lo había tenido el 16% (18/114) y se desconocía el datoen el 8%. Cabe destacar que el 85% (97/114) se habían consideradocasos aislados.El45%(51/114)erapoblaciónderiesgo:transeúntes,inmigran-tes, ancianos institucionalizados, presos o personal sanitario.La baciloscopia fue positiva en el 72% de los pacientes (82/114).De las cepas con antibiograma, el 95,5% (106/111) fue sensible atodos los fármacos probados y únicamente mostraron resistenciacinco cepas (el 4,5%), tres de ellas a H y dos a S (estas últimas deunmismo cluster  ).Noseencontraroncepasmultirresistentesentrelos pacientes incluidos en  clusters .El 37% (42/114) presentaba, al menos, un factor de riesgo paratuberculosis: alcoholismo, diabetes, neoplasia, ususrio de drogaspor vía parenteral o VIH (un 6,1% era VIH positivo).  Tabla 2 Procedencia de los pacientes extranjeros con tuberculosis.   Centro y este de Europa  60% (73/121)Rumanía 65Ucrania 2Otros 6 Norte de África  21,5% (26/121)Marruecos 20Argelia 6 Centro y sur de América  14% (17/121)Ecuador 6Brasil 5Otros 6  África subsahariana  2% (3/121)  Asia  1,5% (2/121) En cuanto a las formas clínicas, el 88,6% de los pacien-tes (101/114) presentaba tuberculosis pulmonar, el 6,1% (7/114)pleural, el 3,5% (4/114) linfática extratorácica y el 1,8% (2/114)meníngea. Las formas extrapulmonares fueron anecdóticas en losextranjeros.Un4%delospacientes(11/114)tuvotuberculosisrecurrente,delos cuales ocho casos fueron reactivaciones (73%) tres casos rein-fecciones (27%). Discusión La inmigración ha modificado la epidemiología de la tuberculo-sis en la provincia de Castellón, donde la incidencia pasó de 15,7por 100.000 habitantes en 2004 a 17,5 en 2007 13 , con un aumentoimportante de los casos en extranjeros. Éstos procedían mayorita-riamente de Rumanía, el país más pobre de la Unión Europea, cuyatasa estimada de tuberculosis, según el informe de la OrganizaciónMundial de la Salud de 2009 1 , es de 115 por 100.000 habitantes,frente a los 30 casos por 100.000 de Espa˜na. Un estudio de I˜nigo etal 9 en Madrid muestra un fenómeno similar: la tuberculosis en losextranjerosaumentódel2,6%en1994al33,7%en2003(ennuestroestudio pasó del 28,5% en 2004 al 53,4% en 2007), también con unimportante declive en los autóctonos.Creemos que nuestra población refleja lo que ocurre en la pro-vincia de Castellón, al suponer el 77,1% de los casos declarados yel 94% de la tuberculosis con cultivo positivo, y disponer del análi-sis molecular de las cepas de la mayoría de los pacientes (95%). Enotros estudios nacionales, como el de Ruiz García et al 10 en Elche,realizan la genotipificación al 59,3% de los pacientes, y en Madrid 8 al 70%.De todos nuestros pacientes, sólo el 2% (7/286) eran menoresde 16 a˜nos, probablemente por la dificultad de obtener cultivospositivos en esta población 14,15 .Analizamos un periodo de 4 a˜nos, ya que se recomiendanestudios de al menos 2 a˜nos de duración para no considerar erró-neamente un aislamiento como reactivación endógena 16 .Alestudiarelmododetransmisióndelatuberculosisennuestrazona no entramos a analizar los factores asociados a la agregación,puesto que lo han hecho ya otros autores 9,10 , algunos sin encon-trar diferencias estadísticamente significativas entre las variablesconsideradas 10,16 .Encontramos un porcentaje de agregación del 40%, con un 71%de hombres. En Elche había más pacientes en  clusters , el 52%(el 53,3% hombres y el 47,7% mujeres) 10 , pero el período anali-zado es más largo (1993 a 1999), con lo cual el porcentaje deagregación puede ser mayor. En estas circunstancias, es difícildeterminar hasta qué punto pertenecer a un  cluster   indica trans-misión reciente o se trata de infectados por cepas endémicascirculantes en la comunidad. Ese trabajo, anterior al a˜no 2000, no Documento descargado de http://www.gacetasanitaria.org el 13/10/2016. Copia para uso personal, se prohíbe la transmisión de este documento por cualquier medio o formato.  M. Gil et al / Gac Sanit. 2011;  25(2) :122–126  125 incluíalavariable « nacionalidad » porqueapenashabíainmigración.En el estudio de I˜nigo et al 9 (2002-2004), que ya incluye poblaciónextranjera,seagruparonel36,3%delospacientes(41,9%espa˜nolesy 27,1% extranjeros), y el 50% de  clusters  eran mixtos. Nosotrosencontramos cifras similares en espa˜noles y extranjeros, del 44%frente al 31%, pero con una proporción de  clusters  mixtos menor(30%), lo cual parece indicar que en Espa˜na la población inmi-grante se relaciona ampliamente con la autóctona. En otros paíseseuropeos con tasas de incidencia bajas parece no haber tanta inte-gración.EnNoruega,con7,2casospor100.000habitantes,Dhaleetal 17 (1994–2005) encontraron un 12% de  clusters  mixtos, y segúnLillebaeketal 18 ,enDinamarca,conun59%deextranjeros,latrans-misión entre nativos e inmigrantes es prácticamente nula.En los países con una alta prevalencia, los pocos estu-dios existentes muestran, paradójicamente, bajos porcentajes deagregación 19 .Estopodríaexplicarseporque,alhaberunescasocon-trol de la enfermedad, sólo se dispone del análisis de una peque˜naparte de las cepas circulantes.La cifra de agregación en una población dependerá tambiénde la existencia de brotes de cierta magnitud. En nuestro trabajo,los  clusters  estaban formados por una media de cuatro pacientes,sin superar ninguno los seis, puesto que no hubo brotes destaca-bles.Lamayoríadelosinmigrantesdesarrollaronlaenfermedadenlos primeros 5 a˜nos de residencia, como también describen otrosautores 20 ,probablementeporlasdifícilescondicionesquesufrenasu llegada.Clásicamente se ha considerado que pertenecer a un mismo cluster   indica transmisión reciente, pero los pacientes no siem-premuestranrelaciónepidemiológica 21 .Losmétodosmolecularesparecen ser herramientas más sensibles que los estudios conven-cionales de contactos para demostrar vínculos entre pacientes 22 .Según la encuesta epidemiológica, al 85% de nuestros pacientesen  cluster   se les consideró como casos aislados, y sólo el 15%refería contacto con tuberculosos. Esto podría significar que lametodología de la epidemiología clásica no detecta realmentetodos los posibles contactos, o bien que algunos pacientes en cluster   se han infectado por cepas endémicas en la comunidad ylos infectados no tienen vínculo alguno, como muestra el estu-dio de Pena et al 23 en Canarias, que indica que el hecho deencontrar  clusters  con un gran número de componentes y sinrelación epidemiológica parece apoyar la existencia de cepasendémicas.Tradicionalmente los pacientes no bacilíferos eran considera-dosmenosinfecciosos,peroalgunosautorescomunicanaltastasasde transmisión en ellos 24 . El 27% de nuestros pacientes en  cluster  tenía baciloscopia negativa, y en Elche hasta el 42,3% 9 , por lo quedesconocemos el verdadero papel que desempe˜nan en la cadenaepidemiológica.Laadquisiciónderesistenciaporunacepanomodificasupatróndebandas,yparecetenerunaltocostebiológicoparaella.Diversosautoresdefinenestascepascomomenostransmisiblesy,portanto,conmenortendenciaaformar clusters 25 .Deloscincopacientesconcepas resistentes, tres lo eran a H y formaban  cluster   con pacientessin resistencias, y dos a S, que formaron un  cluster   entre ellas.La infección por VIH era uno de los factores de mayor riesgode transmisión reciente 9,10 , pero tras la implantación del trata-miento antirretroviral de gran actividad (TARGA) ya no se observaestaasociación 20 .Sóloel6,1%denuestrospacientesen cluster  teníaanticuerpos frente al VIH.En los países de baja incidencia son infrecuentes las reinfeccio-nes. Nosotros encontramos un 4% de tuberculosis recidivantes, delascualesel27%fueronreinfecciones.EstudiossimilaresenEspa˜namuestranmayoresporcentajesdereinfección,comoel33%encon-trado por García de Viedma et al 22 en Madrid. Lillebaek et al 18 , enDinamarca, se˜nalan que la mayoría de los cultivos repetidamentepositivos se deben a reactivaciones por fallo del tratamiento (ennuestro trabajo el 73% de las tuberculosis recidivantes), pues alanalizar las dos cepas se obtiene un genotipo idéntico.Disponerdelestudiomoleculardetodalapoblacióndeunárea,aunque se limite a los pacientes que han desarrollado la enferme-dad,ayudaaconocermejorlaepidemiologíadelatuberculosis,paraasí poder subsanar posibles deficiencias del sistema de vigilancia,como pudiera ser la realización de un estudio de contactos másexhaustivo. Una vez alcanzado este objetivo, creemos que estosanálisis, en el ámbito asistencial, podrían limitarse al estudio debrotes, a la diferenciación entre reactivación y reinfección en lastuberculosis recurrentes, y a la detección de posibles contamina-ciones de laboratorio.En nuestra provincia, desde hace a˜nos existe una estrecha cola-boración entre clínicos, microbiólogos y especialistas en saludpública. Creemos que es esencial mantener estos vínculos entreprofesionales para establecer tanto medidas preventivas como undiagnóstico y un tratamiento precoces de los casos, y así mantenerlas tasas de tuberculosis dentro de unos límites aceptables. Contribuciones de autoría La idea y el dise˜no del estudio han estado a cargo de R. Morenoy M. Gil, con quienes han colaborado en la redacción del texto M.Marín y B. Gomila. En la aportación de datos han participado M.A.Romeu y F. González, quienes han realizado una revisión crítica ensu análisis. Financiación Ninguna. Conflicto de intereses Ninguno.  Agradecimientos AgradecemosalequipodelDepartamentodeGenéticadelaUni-versidad de Zaragoza, en especial a la Dra. Sofía Samper, su laboren la genotipificación de las cepas. Bibliografía 1. Global Tuberculosis Control 2009: epidemiology, strategy, financing.WHO Report 2009. Geneva, World Health Organization (WHO/HTM/tuberculosis/2009.411).2. Instituto Nacional de Estadística. Padrón municipal continuo: revi-sión del Padrón municipal. (Consultado el 10/1/2008.) Disponible en:http://www.ine.es.INEbase.3. La inmigración en Castellón. Informe visual 2007. Asti-Alicante. SecretariadoDiocesano de Migración. Disponible en: http://www.asti-alicante.org.4. Van Deutekom H, Hoijng SP, de Haas PEW, et al. Clustered tuberculosis cases.Do they represent recent transmission and can they be detected earlier? Am JRespir Crit Care Med. 2004;169:806–10.5. Coll P, Costa R, March F, et al. 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